Operační systém AmigaOS 4.0 se stal přímým nástupcem operačního systému AmigaOS 3.9, který byl speciálně upraven pro spuštění na PowerPC procesorech. Při jeho vývoji byly použity zdrojové soubory původního AmigaOS 3.1. Finální verze systému byla na trh uvedena 24. prosince roku 2006. Stalo se tak po dlouhých pěti letech vývoje, který na svá bedra převzala belgická firma Hyperion Entertainment (pod oficiální licencí firmy Amiga, Inc). Dle uzavřené smlouvy byla tato verze určena pouze registrovaným uživatelům základních desek AmigaOne.

V průběhu těchto pěti let vývoje si mohli tito uživatelé stahovat Pre-Release verze systému přímo ze stránek firmy Hyperion Entertainment. Již v průběhu této doby označovali uživatelé tohoto systému dané verze jako vysoce stabilní a kvalitní. A to i s ohledem na fakt, že se jednalo stále o "Pre-Release" verze.

Mezi hlavní změny a výhody operačního systému AmigaOS 4.0 patří především jeho kompletní přeportování na PowerPC platformu, včetně odstranění všech závislostí na zákaznických čipech známých z klasické Amigy. Pro zajištění zpětné kompatibility s 68k aplikacemi byl do systému začleněn také 680x0 emulátor Petunia.

Vzhled systému je kompletně nastavitelný a postavený na systému ReAction, i když je přímo v systému integrován také MUI 3.9. Za další významnou změnu lze považovat nahrazení systému chybových hlášení Guru Meditation novým a podrobnějším Grim Reaperem. V systému samozřejmě naleznete také již integrovaný TCP/IP stack, novou verzi souborového systému FFS (s podporu dlouhých názvů a bez limitů velikosti disku), SFS a zcela nový souborový systém JFXS.